En Ciudadelas, los jugadores asumen nuevos roles en cada ronda para representar a los personajes que contratan para conseguir oro y construir edificios. La partida termina al finalizar una ronda en la que un jugador construye su octavo edificio. Los jugadores suman sus puntos y gana quien obtenga la mayor puntuación.

Los jugadores comienzan con varias cartas de edificios en la mano. Los edificios vienen en cinco colores; los morados suelen tener una habilidad especial, mientras que los de los demás colores otorgan una ventaja al jugar ciertos personajes. Al comienzo de cada ronda, el jugador que fue rey en la ronda anterior descarta al azar una de las ocho cartas de personaje, elige una, y luego pasa las cartas al siguiente jugador, y así sucesivamente hasta que cada jugador haya elegido un personaje en secreto. Cada personaje tiene una habilidad especial, y su utilidad depende de la situación del jugador y de sus oponentes. Los personajes realizan sus acciones en orden numérico: el asesino elimina a otro personaje durante la ronda, el ladrón roba todo el oro de otro personaje, el mago intercambia cartas de edificios con otro jugador, el señor de la guerra puede destruir un edificio en juego, y así sucesivamente.

En su turno, un jugador gana dos o más monedas de oro (o roba dos cartas de edificio y descarta una), y luego, opcionalmente, construye un edificio (o hasta tres si juega como arquitecto en esta ronda). Los edificios cuestan oro igual al número de símbolos que tienen, y cada edificio vale una cierta cantidad de puntos. Además de los puntos obtenidos por los edificios, al final de la partida un jugador consigue puntos extra por tener ocho edificios o edificios de los cinco colores.

La expansión Citadels: La Ciudad Oscura se lanzó inicialmente como un producto independiente, pero la segunda edición del juego de Hans im Glück (presentada en una caja metálica) y la tercera edición de Fantasy Flight Games la incluyeron y se distinguen por su caja rectangular (no cuadrada). Con Ciudad Oscura, Citadels admite un máximo de ocho jugadores.